El Castillo de Trodain albergó durante mucho tiempo un cetro mágico con poderes asombrosos. Pero un día, el maléfico bufón Dhoulmagus se apoderó de él y estalló una maldición temible. El Rey Trode y su hija, la princesa Medea, se convirtieron en un monstruo y un caballo, respectivamente, y el castillo fue invadido por una impenetrable enredadera.
No cunda el pánico: un guardia pudo librarse y se llevó con él al rey y la princesa. Nuestro Hero acompañará a Trode para salvar al reino. El jugador se convierte en "Dragon Quest VIII: El periplo del Rey Maldito" en el cabecilla de una banda de héroes inesperados que deben combatir al villano, con todo un mundo lleno de mazmorras y monstruos que recorrer. Ni qué decir tiene que con los segundos hay que luchar a mando partido, sobre todo cuando se pone el sol.
No sólo se trata de parar los pies a Dhoulmagus, también hay que ejecutar misiones secundarias (ganar minimedallas, domesticar un equipo de monstruos o completar desafíos fotográficos), encontrar pueblos para descansar y equiparse, y hacerse con tesoros ocultos. Ojo avizor con las iglesias, donde se puede revivir a miembros dañados del equipo y guardar los progresos.
