En la madrugada del día 17 de octubre de 1777, el cantero Vicente Celorio, que dormía junto con otros compañeros de profesión en la casa de novenas de Covadonga, se despertó sobresaltado por el estrépito provocado por la caída de peñas en la ladera del Auseva. En esos días aún se encontrarían trabajando en alguna de las reformas promovidas por el abad Nicolás Antonio Campomanes, entre las que se encontraban las calzadas, los nuevos puentes o el gran estribo que sostenía la escalera de la cueva. Cuando salieron al exterior, comprobaron con estupor que la ancestral iglesia de madera del santuario, donde se veneraba la imagen de la Virgen, estaba consumiéndose en un incendio que iluminaba todo el valle.
Tras dar la voz de alarma, repicaron las campanas y, además de los oficiales de cantería, acudieron capitulares, subalternos y otras personas, entre las que destacaba la presencia del prior de la colegiata, Pedro Antonio Fernández, aún descalzo. Todos ellos se apresuraron a subir a la iglesia siniestrada, pero se encontraron cerradas las puertas de hierro que daban acceso al templo. Cuando, por fin, llegaron las llaves, procedentes de la casa del sacristán, resultó imposible pasar al interior, a causa del humo y la violencia de las llamas, que provocaba la caída de piedras y tablones. Pese a los intentos más o menos infructuosos de transportar agua hasta la gruta para combatir el fuego, apenas se pudo hacer nada y el templo se consumió en poco tiempo.
El colapso de la construcción, que estaba sustentada tan sólo sobre una plataforma volada de maderos, provocó la caída de todo tipo de materiales al remanso de agua alimentado por los sudaderos de la roca. Por este motivo, los días siguientes se buscaron en este lugar y en el río aquellos objetos procedentes del templo que el fuego no hubiera destruido totalmente. Entre las piezas recuperadas se localizaron más de sesenta kilogramos de plata, en forma de pedazos de metal fundidos e irreconocibles, y diversas monedas -doblones, escudos, pesos, medios pesos, pesetas, reales y realillos-, cuyo valor total apenas superaba los ocho mil reales. Además, se hallaron también diversos vestigios de ornamentos litúrgicos como capas de coro, ternos, casullas, manípulos y albas. Por último, se recuperaron algunos fragmentos de las piezas más significativas del santuario, como la mitad del rostrillo de la Virgen, que había sido donado por Domingo Trespalacios, camarista del Consejo de Indias, la mayor parte de la corona de oro del Niño Jesús, el cuerpo mutilado de un Santo Cristo que había sido donado por la casa de Gandía y los copones utilizados en los dos altares del santuario, aunque éstos en muy mal estado.
Las diligencias para averiguar las causas de la catástrofe fueron iniciadas inmediatamente de oficio por el juez de la Riera de Covadonga el mismo día del siniestro, pero el 23 de octubre fue sustituido por Antonio Melgarejo, comisionado por la Real Audiencia de Asturias para proseguir la investigación. Durante las cinco jornadas que permaneció en el santuario, Melgarejo reconoció el lugar e interrogó a numerosos testigos con el fin de aclarar lo sucedido. Sin embargo, sus pesquisas resultaron infructuosas, pues no fue posible determinar con certeza el origen del incendio. Lo único que quedó claro tras la investigación es que no había sido un siniestro provocado, pues las puertas del templo no habían sido forzadas.
En consecuencia, no hubo más remedio que contemplar la hipótesis de un descuido o accidente y sólo pudo explicarse por la presencia de unos ratones criados en la roca, que se introducían en la capilla de la Virgen a través del artesonado y alcanzaban las lámparas encendidas en este lugar. Varios testigos afirmaron haber visto a estos animales en el interior de la iglesia y el músico Ramón de Garay aseguró haberlos contemplado en más de una ocasión, mientras se encontraba cantando en el coro, introduciéndose en la lámpara grande que tocaba con la reja de la capilla. Precisamente, esta lámpara había sido atizada la noche del siniestro por el criado del sacristán y, según todos los testimonios, el incendio había alcanzado mayor intensidad en la capilla y camarín de la Virgen, donde se encontraban también numerosos exvotos de los fieles.
La desaparición del templo de madera provocó una auténtica conmoción en el santuario y transformó para siempre la imagen tradicional de Covadonga, que hasta entonces se había identificado con esta estructura. Se trataba de una iglesia dispuesta en el hueco de la gruta, que se asentaba sobre vigas encajadas en la roca que sustentaban una plataforma volada para ampliar el estrecho espacio de la cueva. El conjunto sorprendía y fascinaba al peregrino porque trasmitía la sensación de una obra suspendida en el aire, que sólo podía sostenerse milagrosamente.
El conjunto tendría origen medieval y los maderos se irían renovando periódicamente para evitar su corrosión en un lugar tan húmedo. Constaba de dos niveles superpuestos, que se conocían como el templo alto y el templo bajo. El recinto superior disponía de sacristía, presbiterio, nave, coro y órgano que se distribuían en un espacio de unos veinte metros de largo. En la capilla se encontraba un pequeño retablo con una imagen moderna de la Virgen y, por este motivo, era el lugar más visitado por los peregrinos.
El templo bajo era algo más corto que el recinto superior y estaba compartimentado en tres zonas mediante rejas de madera. En el primer tramo se encontraban los sepulcros de Pelayo y de su yerno, Alfonso I, que convertían la cueva en el primer panteón de la monarquía española y al santuario en una fuente de legitimidad para la corona, que había conservado su patronato e intervenido en su recuperación y sostenimiento. La vigencia de este patrocinio se explica, por ejemplo, por la singular trascendencia que alcanzó la figura de Pelayo en el proyecto realizado por el arquitecto Ventura Rodríguez dos años después del siniestro. Por último, la iglesia inferior integraba también una pequeña capilla de piedra, donde se custodiaba la primitiva imagen de Santa María, que también pereció en el incendio. Pese a contar con muy pocos datos acerca de este recinto, es muy posible que se tratase de la capilla medieval que había sido edificada en la cueva.
Todo se perdió en la catástrofe. Además, la desaparición del "milagro de Covadonga" inició un dilatado periodo de abandono y provisionalidad en el santuario, que tardó más de un siglo en ser superado.
